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Após 1417, por morte do Mestre D. Lopo Dias de Sousa, D. João I obtém da Santa Sé a nomeação do seu filho, o Infante D. Henrique, para governador e regedor da Ordem de Cristo.O Capítulo reunido em Tomar em 1421, marca o início das reformas que o Infante vai fazer no seio da milícia. Aí foi adoptada a Regra da Ordem de Calatrava, pela qual a Ordem fica liberta da dependência espiritual e obediência a Cister, mantendo mesmo tempo o estatuto de freires para os cavaleiros.

A Ordem vai abrir-se à vida laica e à sociedade civil com a descoberta de novas terras e novos mares, a qual passa a ser missão da Cavalaria de Cristo. É com o Infante que os Cavaleiros se tornaram navegantes e que muitos navegantes se tornaram cavaleiros de Ordem de Cristo. Para tal, o príncipe obtém do Papa a instituição do voto parcial de pobreza permitindo que o cavaleiro, e por herança a sua família, beneficiasse de um terço dos bens que almejasse para a Ordem.No campo espiritual vai introduzir na ordem um ramo de freires contemplativos, com o fim de rezarem por aqueles que andavam no além-mar e de formar padres para a evangelização e povoamento dos novos territórios. Fica assim a Ordem definitivamente vinculada ao espiritual das terras descobertas.Ao designar como seu herdeiro universal o segundo filho do rei D. Duarte, o seu sobrinho D. Fernando, o Infante vai consagrar o exercício da governação da Ordem à família real.

É assim que D. Manuel, na linhagem, sobrinho neto do Infante, vai receber com a idade de 14 anos o mestrado da Ordem de Cristo. Mais tarde, por morte prematura do herdeiro real, será D. Manuel que D. João II designará como seu sucessor no trono. Entre 1495 e 1521 D. Manuel é rei de Portugal, governador e regedor da Ordem.É com D. Manuel que a Ordem terá o seu mais profundo envolvimento na empresa dos Descobrimentos, tanto no espiritual, entregando à Ordem o eclesiástico das paróquias do ultramar, como no temporal, com a dispensa do voto de castidade para os cavaleiros que quisessem fundar família nas terras de além mar. [29485]